1992年12月29日在积累1769架次飞行和3100飞行小时后，伊尔-96正式获得型号合格证书。但由于苏联解体后的一系列官僚主义障碍，伊尔-96-300直到1993年7月14日才开始从莫斯科飞往纽约，投入商业运营。
1994年，继承苏联民航衣钵的俄罗斯国际航空公司成立（ARIA）成立，伊尔-96-300成为其主力远程客机，1994年10月31日开始执飞从莫斯科途径佛得角飞往阿根廷布宜诺斯艾利斯的航班。
俄航的伊尔-96-300
再见，苏联“珍宝客机”
早在1989年11月，苏联与西方谈判试图研制一种安装西方发动机和航电的伊尔-96改进型，以加强其国际市场竞争力。1990年12月7日伊柳辛设计局与普惠公司签署了一项框架协议，为伊尔-96M加长型安装PW2037涡扇发动机进行可行性研究。对于伊柳辛设计局来说，这个项目在集成设计、工作流程和认证程序上都是一个巨大飞跃，苏联民航局将与美国联邦航空管理局（FAA）合作，共同实施伊尔-96M的认证工作。1991年11月30日，第一架伊尔-96-300原型机飞到伊柳辛研究所接受改装。该机在机翼前后插入两个加长段，一个长6.05米（前），另一个长3.3米（后）。此外该机驾驶舱还换装了罗克韦尔·柯林斯公司的航空电子设备，翼下换装PW2037发动机。
伊尔-96M原型机
1993年3月29日，完成改装的飞机被重新编号为RA-96000，在一星期后进行了首飞。此时伊柳辛设计局也开始设计伊尔-96M的货机型——伊尔-96T。
伊尔-96M/T是伊尔-86/96的终极形态，可惜受制于美国发动机
虽然当时俄罗斯与美国正处于冷战结束后的“蜜月”中，但伊尔-96M的出现仍被美国客机制造商视为波音777和MD-11的强力竞争对手。于是在美国制造商的施压下，美国进出口银行提高了俄罗斯航空公司的融资条件，例如必须购买美国制造客机，最终导致伊尔-96M项目流产，伊柳辛设计局被迫放弃20世纪70年代初萌生的追求完美“珍宝客机”的梦想。2001年PW2037发动机从原型机翼下拆除，取而代之的是PS-90A。伊尔-96M/T最后演变为采用俄制航电和发动机的伊尔-96-400/MT，但因PS-90A推力不足而性能受到一定影响。
伊尔-96至今仍在低速生产中，经营着四架伊尔-96-300的古巴航空公司订购了三架伊尔-96-400T货机。俄罗斯军方已经订购了两架伊尔-96-400TZ空中加油机，很可能会成为最后制造的伊尔-96，成为这种苏联“珍宝客机”的绝唱。
伊尔-96-400TZ加油机
2014年3月30日，俄航最后一架伊尔-96 RA-96008完成了最后一个航班退役，结束了苏俄民航史的一个时代。古巴航空从此成为全球唯一伊尔-96运营商，该公司通过在2015年8月收购俄罗斯二手飞机，将伊尔-96机队的规模增加到四架。
古巴航空的伊尔-96-300
截至目前，伊尔-86的总产量是106架，伊尔-96是30架。虽然诞生于苏联经济困难和政治动荡时代极大影响了该机的产量，但伊尔-96仍代表着苏俄在“珍宝客机”上的最高成就，即便苏联解体后，该机仍在俄航的远程航线上兢兢业业服役了十多年，没有发生一起事故。