机身被分成4部分，分别是机头（雷达单元、机组驾驶舱和前起落架）、前机身（油箱和前弹舱）、中央机身（主起落架单元、发动机舱和后弹舱）、后机身（油箱和电子设备）
可变几何机翼轻微下反，中央钛合金主翼盒机经过特别加强，这个结构件长12.4米、宽2.1米，与上下两个机翼转轴连接。翼梁由上下两部分钛合金切削零件组成，然后在真空室内使用独特的钛合金焊接工艺制造。可动外翼段的后掠角可手动设置于三个位置：起降时的20度、巡航时的35度、超音速飞行时的65度。每侧外翼段有四段前缘缝翼、三段后缘双缝机翼和一段副翼，襟翼之前的机翼上表面还有5块扰流板。完全后掠时，外翼段翼根内侧会折起成为大型翼刀以提高方向稳定性。全动平尾可以同步偏转也可以差动，平尾上方的垂尾也是全动式。图-160采用具有备份机械系统的4余度模拟线传飞控，但由于飞机的静不稳定特性，机械备份系统的使用受到极大限制。
完全后掠时，外翼段翼根内侧会折起成为大型翼刀以提高方向稳定性
液压可收放起落架由向后收起的双轮前起落架（轮胎尺寸1080 x 400毫米）和向后收入机身的两个六轮主起落架（轮胎尺寸1260 x 425毫米）组成。机尾的减速伞舱内有三个总面积105平方米的减速伞。
图-160每台发动机都配备了的可调楔形进气口
四名机组都坐在机头的加压驾驶舱中，机长/飞行员坐在前方左侧座椅上，副驾驶在右侧，通过战斗机式操纵杆而不是通常大型飞机惯用的操纵盘来驾驶飞机。后排座椅上是导航员/进攻性武器操作员和导航元/电子战军官/通讯操作员。每位乘员都有自己的红星K-36L.70零零弹射座位，向上通过逃生舱门弹射。驾驶舱入口位于前起落架舱内。
图-160是苏联第一种采用战斗机式中央操纵杆的重型轰炸机，摒弃了传统的操纵盘
图-160中央翼段下方的两个发动机舱内有四台库兹涅佐夫NK-32（产品R）加力涡扇发动机，发动机舱后部突出于机翼后缘。单台发动机额定推力137.3千牛（14吨），加力推力245.18千牛（25吨）。NK-32是一种三转子涡扇发动机，涵道比1.36：1，具有3+5+7压气机级和1+1+2涡轮级。发动机重3650千克，入口直径1455毫米，总长7453毫米，尾喷管可自动调节。发动机舱进气口可调节，并使用垂直楔形隔板分隔开两台发动机。图-160具有一台TA-12辅助动力装置。
NK-32加力涡扇发动机单台发动机额定干推力137千牛，最大加力推力245.18千牛
图-160机身中段和机翼内的13个油箱可载油140600千克（T-8燃油），燃料传输系统可在飞机加速到超音速时紫铜转移油箱燃油来保持飞机的平衡。图-160的机鼻上方安装了有可伸缩空中加油探头。
重生的“海盗旗”
俄罗斯空军对图-160机队实施的首次重大改进是为该机增加Kh-555、Kh-102和Kh-101等新型巡航导弹的发射能力，但飞机的编号后缀没有出现变化。2015年11月，图-160首次参加实战，发射Kh-555和Kh-101巡航导弹攻击了叙利亚境内的目标。俄罗斯空军目前正在进在实施图-160M两阶段升级，根据联合飞机公司的声明，图-160M升级的初步技术设计于2014年10月23日完成。
图-160在地中海上空发射Kh-101
在M1阶段，图-160将安装具有BINS-SP-1惯导设备的K-042K-1天体惯导系统、ANS-2009-1（ANS-2009M计划在M2阶段安装）天文导航系统，全新的导航计算机、DISS-021-70导航雷达、A737DP卫星导航接收机、ABSU-200-1自动驾驶仪（在M2阶段将升级成ABSU-200MT）、S-505-70通讯套件。乌里扬诺夫斯克以及设计局（UKBP）正在为图-160提供全新的数据显示系统。M1升级由喀山飞机制造厂在图-160大修时一并实施。在M2阶段，该机将升级玻璃座舱，“奥布佐尔-K”雷达也会被全新的Novella NV1.70雷达取代。图-160M在2020年左右还可能装备射程1500公里的Kh-SD亚音速巡航导弹以及GZUR高超音速巡航导弹。
图-160M原型机红19“瓦伦丁·布利兹尼克”号机身下方增加的传感器鼓包
2014年11月16日，第一架完成升级的18号“安德烈·图波列夫”号在喀山进行了升级后的首飞，随后于2014年12月19日交付空军。之后02号“瓦西里·列舍特尼科夫”号和11号“瓦西里·先科”号于2015年在喀山完成的大修和M1升级。俄罗斯计划在2020年之前把10架图-160升级为图-160M。
在喀山工厂进行打大修和升级的图-160
由于NK-32发动机的寿命短于图-160的机身寿命，所以为了保持“海盗旗”的继续服役并为复产图-160M2做准备，俄罗斯需要重新生产这种发动机。近几年来，萨马拉的库兹涅佐夫公司为NK-32系列2发动机的投产做准备，并在2014年8月获得了俄国防部的最终采购合同。首批5台初始量产型发动机将于2017年做好测试准备，这是近25年停产后全新NK-32的再次问世。俄罗斯尚未公布NK-32系列2发动机的改进之处，重点应该放在提高可靠性和服役寿命方面。
2015年4月29日，俄罗斯国防部长谢尔盖·绍伊古视察喀山飞机制造厂时，出人意外地提出了恢复生产图-160战略轰炸机的设想。2016年2月，俄罗斯空军司令维克托·邦达列夫宣布第一架新制造的图-160M2将在2021年首飞，2023年开始以每年三架飞机速度批量生产，预计俄空军至少需要50架全新的图-160M2。
俄罗斯视频中曝光的图-160M2座舱段
2015年9月，俄罗斯政府要求在年底之前从预算中拨出37.96亿卢布（约6千万美元）进行图-160的复产准备工作。图-160M2的设备和武器配置将与第二阶段图-160M升级类似，发动机则是新制造的NK-32-2，由于时间紧迫，两者之间不会出现大的区别。