图-144S（CCCP-77102）的残骸
27年后的法航“协和”4590号航班空难
人们至今仍在激烈争论导致这次事故的原因，普遍被接受的观点是一架对CCCP-77102拍照的法国“幻影”战斗机过于靠近图-144S，导致苏联飞行员紧急规避，最后失控坠机。当时苏联机组因表演时间被缩短，因而偏离了在茹科夫斯基至少练习过6次的例行表演程序。
法国电视台记者米歇尔·托里亚克曾在起飞前要求登上图-144体验飞行员，被边杰罗夫拒绝，但他同意带着托里亚克的摄像机进行拍摄。于是有人认为这台没有固定好的摄像机干扰了副驾驶的操纵，使飞机来不及从俯冲中改出。
正式服役
一个美国代表团在巴黎坠机之前访问了沃罗涅日的图-144生产基地，他们在这里看到了5架制造中的图-144和十多架份从苏联各地运来的组件，庞大的规模给他们留下了深刻印象。苏联飞机生产部副部长米哈伊尔·米哈伊洛夫表示苏联民航已经订购了30架图-144，总订单数量预计在75架。
生产线上正在组装的图-144机身
正在进行静力测试的图-144机身
按照苏联民航的计划，图-144S将在1975年开始飞莫斯科到新西伯利亚、伊尔库茨克和哈巴罗夫斯克三条“高优先工业航线”。然后再开通第二批五条航线，从列宁格勒（现在的圣彼得堡）到上述三个城市，以及从莫斯科到塔什干和阿拉木图。后续将开通去美国、新加坡和东京的国际航线。
但图-144的成熟程度远未达到载客运营的标准，在经过几年的等待之后，苏联民航对该机的热情也逐渐冷却，没有大肆宣传该机的服役。试飞团队仍继续和饥渴的NK-144F发动机做斗争，同时图-144S在提高客舱舒适度方面仍有许多工作要做。
苏联民航的图-144机队
1975年12月26日，CCCP-77106开始执行从莫斯科/多莫杰多沃机场到哈萨克斯坦阿拉木图的货运和邮件航班，顺便检查飞机与机场地面设备之间的兼容性该机在起降时对民航机场空管的适应能力，机上装载的邮件和货物则是次要的。这些测试航班在1976年12月结束。
1977年11月1日，图-144S CCCP-77109终于执行了首次载客运营，航班号SU499，从莫斯科/多莫杰多沃飞到阿拉木图。出席多莫杰多沃机场首发仪式的贵宾有阿列克谢·图波列夫、航空工业部长彼得·杰缅季耶夫、民航部长鲍里斯·布加夫。这次航班还发生了一个小插曲，在把新型超音速客机与俄罗斯革命60周年联系起来的演讲结束之后，因登机梯台阶损坏，乘客们被暂停登机。
机长鲍里斯·库兹涅佐夫在当地时间上午9时3分驾驶CCCP-77109升空，然后在11时02分降落在阿拉木图。返程航班SU500于下午1时28分起飞，在下午3时31分降落莫斯科。
鲍里斯·库兹涅佐夫机组
这次飞行也是首次有外国人乘坐图-144S。该机的乘坐舒适性仍然很成问题，舷窗遮光板经常会自己降下，厕所也无法正常使用。与“协和”使用复杂管道系统把燃油输送到蒙皮下方来吸收高速飞行的气动加热不同，图-144S使用空调来降温，震耳欲聋的噪音使得乘客根本无法正常交谈，只能手写交流。
图-144的客舱舒适性很差
虽然首发航班之后的两次航班因故取消，图-144S还是在莫斯科-阿拉木图之间开始商业运营。SU499航班于每周二上午8时30分离开莫斯科，SU500航班在每周二下午3时30分离开阿拉木图，票价68卢布，同航线亚音速客机的票价是48卢布。几乎每个航班都会出现外国人，即使存在签证和前往苏联的费用，对于那些想要体验超音速飞行的外国人来说，图-144的机票仍然比“协和”便宜得多。
苏联民航的图-144S在莫斯科-阿拉木图之间开始了商业运营
1978年4月27日，图-144的最终改型图-144D（D意为远程）终于首飞。该机装上了人们期待已久的科列索夫RD-36-51涡喷发动机，最终达到了2马赫的预期超音速巡航速度。