F-35 是一架充满争议的战斗机。除了超支和延期，最大的争议在于 F-35 的空战能力，尤其是相对于第三代战斗机的优越性。这里，第三代战斗机包括经过大规模升级的所谓 3.5 代战斗机，如美国 、、等。美国空军对 F-35 的空战能力并没有太多的指责，因为美国空军对 F-35 的定位是战斗轰炸机，从来就没有打算用 F-35 担任国土防空或者攻势制空的主力， 才是干这个的，F-35 只是在 F-22 忙不过来的时候填补二线空缺只用。但对于盟国来说，F-35 将是制空作战的主力，空战能力的重要性甚至超过对地攻击能力。在普遍装备第三代战斗机的情况下，盟国需要的不是不亚于第三代战斗机的空战能力，而是需要决定性地超过第三代战斗机的空战能力。也就是说，F-35 必须具有第三代战斗机经过升级也达不到的空战能力，否则花巨资采购 F-35 就失去了意义，毕竟 F-35 的裸机单价超过 F-18E 至少一倍。
F-35
未来的满挂载作战式样，弹舱的载弹量只能用在隐身要求高的“踹门”任务上
空战性能可以分为两部分，一是中距空战能力，也称视距外（Beyond Visual Range，简称 BVR）空战能力；二是近距格斗能力，也称视距内（Within Visual Range，简称 WVR）空战能力。
中距空战能力和飞机的气动性能关系不大，主要由超视距空战武器和航电决定。F-35 可以在机内武器舱里携带 4 枚 AIM-120（洛克希德计划进一步扩大到 6 枚），AN/APG-81 主动电扫雷达更是十分先进，座舱显示则采用了最先进的大屏幕。F-35 的中距拦射能力无疑出众。不过和第三代战斗机相比，F-35 的雷达没有本质性的优越性，或者说，没有第三代战斗机经过升级也达不到的能力。更是第三代战斗机也已经普遍装备的东西，F-35 不占优越性。
F-35 未来可能的 6 枚 AIM-120 布置
既然在航电和武器上没有实质性的差距，在中距离对射中，隐身、速度、机动性和电子对抗能力就是影响交换率的主要因素。
AN/APG-81 主动电扫雷达
F-35 无疑比第三代战斗机具有更优秀的隐身性能，隐身不是在雷达上消失，只是降低雷达的稳定锁定距离。F-35 的隐身不及 F-22 或者 B-2，在空战中也无法通过路径规划来最大限度地降低敌方雷达的探测机率。在理论上，F-35 可以通过特别强大的机载电子战系统对所有空中电磁威胁实时定位，实时计算最低可探测性路径。但现在还没有 F-35 有这方面能力的报道，也没有这样做法的有效性的分析，毕竟这不比有地形地物掩蔽的低空，在万里无垠的蓝天里，对方不仅在空中高速机动，还有多平台在空中同时照射战斗空域，F-35 只要作任何转弯动作，大角度横滚时雷达投影面积急剧增加，暴露机会也同步增加。
另外，中程空空导弹即使采用主动雷达制导，导引头的探测距离也大大低于有效射程，需要中途弹道修正。载机需要在导弹发射后继续跟踪目标，并通过数据链控制飞行中的导弹，这相当于发射后的概略瞄准。F-35 的 AN/APG-81 具有频率捷变、低可截获率编码发射等“隐身雷达”技术，但还是需要频繁扫描跟踪目标和通过数据链发送中途弹道修正信号，容易暴露。导弹的发射距离越远，暴露的时间越长，这个问题越大。
F-22 也有同样的问题，但 F-22 不仅按全向隐身设计（F-35 为了降低成本，只要求前向隐身），而且有很大的速度优势。事实上，F-22 在战斗状态下基本使用超音速巡航，这不仅增加空空导弹发射时的初始能量，极大地增加射程，还增加自身能量，压缩敌方空空导弹的能量优势，缩小有效射程。换句话说，F-22 不仅依靠隐身，还用速度优势提高生存力。现代空空导弹的最大速度经常能达到 4 马赫以上，最大过载更是高达 60-70g，但这只是发射时的最大能量状态，并不是在整个射程内的能量状态。在导弹燃料耗尽后靠惯性滑翔的时候，能量是一路递减的，追杀敌机的能力也一路递减。
美国空军正在测试 F-22 在超巡状态投放 SBD 小直径炸弹
导弹追上敌机，归根到底是靠能量差。从能量机动的角度来说，只有导弹的单位剩余能量高于敌机，才有把握追上敌机，而单位剩余能量和推力与阻力之差成正比（导弹的火箭发动机关机后，可用维持当前速度所需的等效推力计算），还和速度成正比，和重量成反比。显然，空空导弹的单位剩余能量是时变的，开始时随燃料的消耗而增加，发动机关机后随时间而降低。而战斗机在这段时间里的燃料消耗相对于飞机总重来说变化不大，单位剩余能量大体不变。导弹和敌机之间的单位剩余能量差不仅取决于导弹，还取决于载机在发射时的能量状态，导弹的火箭发动机关机时刻的能量状态（由动力飞行阶段的飞行轨迹和机动动作决定），还取决于敌机的能量状态。这就是 F-22 和 F-35 根本不同的地方了。F-22 是按照 1.6 倍音速巡航设计的，也就是说，在战斗状态时，可以长时间以 1.6 倍音速飞行。但 F-35 的最大速度才是 1.6 倍音速，巡航速度是高亚音速。就中距离对射而言，F-35 的逃逸能量不足，导弹发射能量不足，这一进一出，和 F-22 就天差地远，而和第三代战斗机同一个层次了。在最坏情况下，F-22 可以依靠速度快速退出战斗，择机再战，而缺乏必要的速度的 F-35 就不一定有这个选择了。当然，在距离足够近的情况下，空空导弹还在动力射程之内， F-35 就没有空空导弹的能量问题，导弹也不需要多少中途弹道修正，但这也就失去中距空战的意义。和敌机距离缩短也增加了隐身被对方雷达“烧穿”的风险。
F-35 早期批次无法内置 AIM-9X，看来红外中继制导技术还未解决
中距离拦射的另一个问题是命中率。导弹除了固有的故障率外，还有敌机的机动规避和电子对抗问题。机动规避在导弹的动力射程内意义不大，但在动力射程外还是有用的。2008 年 8 月，兰德公司在名为《空战的过去，现在与未来》报告中用历史数据指出，从海湾战争到科索沃战争，AIM-120 在视距外的命中率实际上是 46%，这还是在对手技术手段低下而没有电子对抗或者慌不择路而没有任何规避机动的情况下取得的。如果考虑到常规战争中双方在尽可能远的距离上有准备地进入交战，加上机动规避和电子对抗的因素，AIM-120 的实战命中率预期在 10-50%之间更加合理，而不是厂商宣称的 75% 以上。