制造中的首架T-4原型机
4台RD-36-41加力涡喷发动机安装在机腹下方的一体式发动机舱内，单台加力推力16吨，两两共享一个楔形进气道，在总体设计上与XB-70极为接近。机腹发动机舱集成有起落架舱，双轮前起落架向后收入发动机机舱前部的进气口隔道中，四轮小车式主起落架向前收入发动机舱两侧进气道与侧壁之间的空间。机尾减速伞舱内置四个十字形减速伞，以缩短降落滑跑距离。
T-4的进气口/发动机舱设计
三马赫能力使T-4成为一架动态不稳定的飞机，为了解决配平问题，苏霍伊为该机研制了先进的带机械备份的模拟式四冗余电传飞控系统，并辅以机身油箱自动配平系统，使该机在所有速度范围内都能正确飞行。由于降落时四台发动机的推力管理会让飞行员手忙脚乱，因此该机还具备自动油门系统。自动驾驶仪甚至将使T-4具有低空自动地形跟踪飞行能力，能依靠地形躲避雷达跟踪。
与日后问世的图-144和“协和”客机一样，T-4也配备有可动机鼻，在空速低于700公里/小时时下偏露出形似火车头的驾驶舱三片挡风玻璃，让飞行员能看到跑道。机鼻抬起后，飞行员就只能通过驾驶舱两侧的舷窗向外观察了。
T-4的可动机鼻
T-4的风挡
巨大的T-4只有两名机组人员（这也是该机高自动化的原因），包括飞行员和导航员/武器系统操作员，他们通过驾驶舱顶部的舱门进入串列座舱，前后座舱都配备有K-36弹射座椅。为了防止可动机鼻故障后在起降中失去前方视野，在试飞员要求下，T-4原型机在制造中增加了潜望镜。T-4驾驶舱在非常宽敞，在布置上力求使机组感觉尽可能舒适，并具有洗手间以支持长航时任务。
T-4的飞行员座舱仪表
增压座舱之后是专门用于安装电子设备的大型制冷航电舱，接下来是三个机身油箱，可载油57吨。此外T-4还可在翼下挂载两具副油箱以扩大航程，并具有空中加油能力。
T-4总体布置
闪电导弹
T-4的主要武器是与项目同时研发的Kh-45“闪电”空面导弹，由“彩虹”设计局研制。两枚导弹被并列挂载于机腹，具有常规或核战斗部来执行反舰或对地攻击任务，发射重量4.5吨，最大飞行速度7000公里/小时，最大射程1500公里。T-4将配备复杂的导航/火控雷达以及用于引导导弹的数据链系统，该机没有自卫武器，依靠自身速度和先进电子对抗系统就足以摆脱当时战斗机和导弹的拦截。T-4还可挂载内置胶片相机、红外成像仪和侧视机载雷达（SLAR）的侦察吊舱执行战略侦察任务，该机最大有效载荷为19吨。
Kh-45“闪电”空面导弹
T-4发射Kh-45的情景
和XB-70一样，为了承受3马赫速度下的气动摩擦加热，T-4主要采用不锈钢和钛合金制造，包括VT-20、VT-21L和VT-22钛合金、VIS-2和VIS-5不锈钢以及VKS-210结构钢。苏霍伊为此发展了自动焊接系统，能完成96％的焊接工作。为了在较高的机身温度下安全存储燃料，苏霍伊还专门为T-4研制了高闪点RG-1燃油，并为机身油箱配备了氮气填充系统。RG-1燃油也被作为冷却剂来吸收机身蒙皮热量，因为在超音速飞行中，T-4机身蒙皮能达到300摄氏度高温。
